Resumen
Los bosques de galería de la Orinoquía Colombiana han sufrido fuertes procesos de fragmentación, lo cual ha afectado su fauna y especialmente las poblaciones de primates. Sin embargo, el estudio de los mamíferos es, en extremo, complejo y costoso. Utilizando la estrecha relación que existe entre la diversidad y abundancia de los mamíferos y los escarabajos coprófagos, se propone utilizar este grupo como una herramienta para evaluar este efecto. Buscando entender cómo el tamaño de los fragmentos y las poblaciones de primates se relacionan con la diversidad y estructura del ensamblaje de escarabajos coprófagos, se realizó un estudio en cuatro fragmentos de diferente tamaño. Se ubicaron transectos lineales de trampas de caída cebadas con excremento. Se evaluó la diversidad y estructura del ensamblaje y se realizó un análisis de varianza para determinar diferencias entre los fragmentos. Se colectaron 1172 individuos, 18 especies y 11 géneros. Se evidenció una disminución en la riqueza, abundancia y número de grupos funcionales desde el fragmento más grande (17 spp.) hacia el más pequeño (7 spp.). La baja riqueza encontrada, indicaría un efecto negativo de la fragmentación, donde el tamaño de los bosques es crítico para mantener su diversidad. Los fragmentos pequeños no logran mantener la diversidad ni estructura funcional, presentándose la desaparición de grandes paracópridos y telecópridos, evidenciándose que los escarabajos son un eficiente indicador de los efectos antrópicos en este ecosistema. Finalmente, concluimos que los fragmentos de bosque de galería de la Orinoquía colombiana constituyen un refugio faunístico que es necesario conservar.
Citas
Amézquita, S. J. y Favila, M. E. (2010). Removal of native and exotic dung by dung beetles (Scarabaeidae: Scarabaeinae) in a fragmented tropical rain forest. Enviromental Entomology, 39(2), 328-336. https://doi.org/10.1603/EN09182
Amézquita, S. J. y Favila, M. E. (2011). Carrion removal and diel activity of necrophagous beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) in a fragmented tropical rain forest. Enviromental Entomology, 40(2), 239-246.
Amézquita, S. J., Forsyth, A, Lopera, A. y Camacho, A. (1999). Comparación de la composición y riqueza de especies de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en remanentes de bosque de la Orinoquía colombiana. Acta Zoologica Mexicana, 76, 113-126.
Andresen, E. y Laurance, S. (2007). Possible indirect effects of mammal hunting on dung beetle assemblages in Panama. Biotropica, 39(1), 141-146. https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2006.00239.x
Arroyo-Rodriguez, V. y Américo, P. (2010). Effects of habitat fragmentation and disturbance on howler monkeys: a review. American Journal of Primatology, 72, 1-16. https://www.uv.mx/personal/pdias/files/2011/03/ArroyoDias2010.pdf
Asencio, N., Rodríguez, V., Dunn, J. y Azkarate, J. (2009). Conservation value of landscape supplementation for howler monkeys living in forest patches. Biotropica, 41(6), 768-773. https://www.jstor.org/stable/27742849
Barlow, J., Gardner, T. A., Araujo, I. S., Avila-Pires, T. C. S., Bonaldo, A. B. y Costa, J. E. (2007). Quantifying the biodiversity value of tropical primary, secondary and plantation forests. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 104(47), 18555-18560. https://doi.org/10.1073/pnas.0703333104
Basset, Y., Novotny, V., Miller, S. E. y Springates, N. D. (1998). Assessing the impact of forest disturbance on tropical invertebrates: some comments. Journal of Applied Ecology, 35, 461-466. https://doi.org/10.1046/j.1365-2664.1998.00311.x
Camero, E. (2010). Los escarabajos del género Eurysternus Dalman, 1824 (Coleoptera: Scarabaeidae) de Colombia. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa (S.E.A.), 46, 147-179.
Carretero-Pinzón, X. (2013). An eight-year life history of a primate community in fragments at Colombian Llanos. En Marsh L. K. y Chapman C. A. (Eds.). Primates in Fragments: Complexity and Resilience, Developments in Primatology: Progress and Prospects. Springer Science y Business Media, New York, US.
Carretero-Pinzón, X., Defler, T. R., McAlpine, C. A. y Rhodes, J. R. (2015). What do we know about the effect of patch size on primate species across life history traits? Biodiversity and Conservation, 25(1), 37-66. https://link.springer.com/article/10.1007/ s10531-015-1028-z
Carretero-Pinzón, X., Defler, T. R., McAlpine, C. A. y Rhodes, J. R. (2017). The influence of landscape relative to site and patch variables on primate’s distribution in Colombian Llanos. Landscape Ecology, 32, 883-896. https://link.springer.com/article/10.1007/s10980-017-0493-z
Chapman, C. A. (1995). Primate seed dispersal: coevolution and conservation implications. Evolutionary Anthropology, 4(3), 73-82.
Colwell, R. K. (2013). EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 9. User’s Guide and application published at: http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates
Cupello, M. y Vaz-de-Mello, F. Z. (2018). A monographic revision of the Neotropical dung beetle genus Sylvicanthon Halffter y Martínez, 1977 (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae: Deltochilini), including a reappraisal of the taxonomic history of “Canthon sensu lato”. European Journal of Taxonomy, 467, 1-205. https://doi.org/10.5852/ejt.2018.467
Da Silva, L. G., Ribeiro, M. C., Hasui, E., da Costa, C. A. y da Cunha, R. G. T. (2015). Patch size, functional isolation, visibility and matrix permeability influences neotropical primate ocurrence within highly fragmented landscapes. PlosOne, 0114025. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0114025
Doube, B. (1990). A functional classification for analysis of the structure of dung beetle assemblages. Ecological Entomology, 15, 371-383.
Edmonds, W. D. (1994). Revision of Phanaeus Macleay, a new world genus of Scarabaeine dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae). Contributions in Science, Natural History Museum of Los Angeles Country, 443, 1-105.
Edmonds, W. D. y Zídek, J. (2004). Revision of the neotropical dung beetle genus Oxysternon (Scarabaeidae: Scarabaeinae: Phanaeini). Folia Heyrovskyana Supplementum, 11, 1-58.
Edmonds, W. D. y Zídek, J. (2010). A taxonomic review of the neotropical genus Coprophanaeus Olsoufieff, 1924 (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae). Insecta Mundi, 0129, 1-111.
Escobar, F. (1997). Estudio de la comunidad de coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en un remanente de bosque seco al norte del Tolima. Caldasia, 19(3-4), 419-430.
Escobar, F. (2000). Diversidad de coleópteros coprófagos (Scarabaeida: Scarabaeinae) en un mosaico de hábitat en la reserva Natural Nukak, Guaviare, Colombia. Acta Zoológica Mexicana
(n.s.), 79, 103-121.
Escobar, F. (2004). Diversity and composition of dung beetle (Scarabaeinae) assemblages in a heterogeneous andean landscape. Tropical Zoology, 17, 123-136. https://doi.org/10.1080/03946975.2004.10531202
Estrada, A., Anzures, A. y Coates-Estrada, R. (1999). Tropical rain forest fragmentation, howler monkeys and dung beetles at Los Tuxtlas, México. American Journal of Primatology, 48, 253-262. https://doi.org/10.1002/(SICI)1098-2345(1999)48:4%3C253::AIDAJP1%3E3.0.CO;2-D
Estrada, A. y Coates-Estrada, R. (1991). Howler monkey (Alouatta palliata), dung beetles (Scarabaeidae) and seed dispersal: ecological interactions in the tropical rain forest of Tuxtlas. Journal of Tropical Ecology, 7, 475-490.
Estrada, A., Garber, P. A., Rylands, A. B., Roos, C., Fernandez-Duque, E., Di Fiore, A., Nekaris, K. A-I., Nijman, V., Heymann, E. W., Lambert, J. E. (2017). Impeding extinction crisis of the world’s primates: why primates matter. Science Advances, 3, e1600946. https://advances.sciencemag.org/content/3/1/e1600946
Fajardo, A., Veneklaas, E., Obregón, S. y Beaulieu, N. (1999). Los bosques de galería: guía para su apreciación y su conservación. CIAT. Favila, M. E. y Halffter, G. (1997). The use of indicator groups for measuring biodiversity as related to community structure and function. Acta Zoologica Mexicana (n.s.), 72, 1-25.
Ferraz, S. F. B., Ferraz, K. M. P. M. B., Cassiano, C. C., Brancalion, P. H. S., da Luz D. T. A., Azevedo, T. N., Tambosi, L. R. y Metzger, J. P. (2014). How good are tropical forest patches for ecosystem services provisioning? Landscape Ecology, 29, 187-200.http://www.lerf.eco.br/img/publicacoes/ES%20Land.Ecology.pdf
Figuerais, B. K. C., Lanuzzi, L. y Leal, I. (2011). Habitat fragmentation alters the structure of dung beetle communities in the Atlantic forest. Biological Conservation, 144, 362-369. http://dx.doi.org/10.1016/j.biocon.2010.09.013
Galán-Acedo, C., Arroyo-Rodríguez, V., Cudney-Valenzuela, S. J. y Fahrig, L. (2019). A global assessment of primate responses to landscape structure. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society, 94(5), 1605-1618. https://doi.org/10.1111/brv.12517
García, J. C. y Pardo-Locarno, L.C. (2004). Escarabajos Scarabaeinae saprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en un bosque muy húmedo premontano de los Andes Occidentales Colombianos. Ecología Aplicada, 3, 59-63. http://www.scielo.org.pe/scielo.php?pid=S1726-22162004000100008&script=sci_abstract
Gaulin, S. J. K. y Gaulin, C. K. (1982). Behavioral ecology of Alouatta seniculus in andean cloud forest. International Journal of Primatology, 3, 1-32.
Génier, F. (1996). A revision of the neotropical genus Ontherus Erichson (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae). Memoirs of the Entomological Society of Canada, 170, 1-168.
Gill, D. B. (1991). Dung beetles in tropical American forest. En I. Hanski y Y. Cambefort (Eds.) Dung Beetle Ecology (pp. 221-229). Princeton University, Princeton.
González, F. A., Molano, F. y Medina, C. A. (2009). Los subgéneros Calhyboma, Hybomidium y Telhyboma (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae: Deltochilum) en Colombia. Revista Colombiana de Entomología, 35(2), 253-274.
González-Alvarado, A. y Vaz-de-Mello, F. (2014). Taxonomic review of the subgenus Hybomidium Shipp 1897 (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae: Deltochilum). Annales de la Societé Entomologique de France (n.s.), 50(3-4), 431-476. http://dx.doi.org/10.1080/00379271.2014.989178
Grimbacher, P. S., Catteral, C. P., Kanowski, J. y Proctor, H. (2007). Responses of ground-active beetle assemblages to different styles of deforestation on cleared rainforest land. Biodiversity and Conservation, 16, 2167-2184. https://link.springer.com/article/10.1007/s10531-006-9146-2?shared-article-renderer
Halffter, G. y Matthews, E.G. (1966). The natural history of dung beetles of the subfamily Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae). Folia Entomológica Mexicana, 12-14, 1-312.
Halffter, G., Pineda, E., Arellano, L. y Escobar, F. (2007). Instability of Copronecrophagous beetle assemblajes (Coleoptera: Scarabaeinae) in a mountainous tropical landscape of mexico. Environmental Entomology, 6, 1397-1407. https://doi.org/10.1603/0046-225X(2007)36[1397:IOCBAC]2.0.CO;2
Hanski, I. y Cambefort, Y. (1991). Dung Beetle Ecology. Princeton University.
Horgan, F. G. (2005). Effects of deforestation on diversity, biomass and function of dung beetles on the eastern slope of the Peruvian Andes Forest. Ecological Management, 216, 117-133. http://dx.doi.org/10.1016/j.foreco.2005.05.049
Horgan, F. G. y Fuentes, R. (2005). Asymmetrical competition between neotropical dung beetles and its consequence for assemblage structure. Ecological Entomology, 30, 182-193. http://dx.doi.org/10.1111/j.0307-6946.2005.00673.x
Klein, B. (1989). Effects of forest fragmentation on dung and carrion beetle communities in Central Amazonia. Ecology, 70(6), 1715-1725.
Kohlmann, B. y Solís, A. (2001). El género Onthophagus (Coleoptera: Scarabaeidae) en Costa Rica. Giornale Italiano di Entomologia, 49(9), 159-261.
Larsen, T., Lopera-Toro, A. y Forsyth, A. (2008). Understanding trait-dependent community disassembly: dung beetle, density functions and forest fragmentation. Conservation Biology, 22(5), 1288-1298. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2008.00969.x
Larsen, T. y Forsyth, A. (2005). Trap spacing and transect design for dung beetles Biodiversity Studies 1. Biotropica, 37(2), 322-325. http://dx.doi.org/10.1111/j.1744-7429.2005.00042.x
Lasso, C. A., Usma, J. S., Trujillo, F. y Rial, A. (Eds). (2010). Biodiversidad de la cuenca del Orinoco: bases científicas para la identificación de áreas prioritarias para la conservación y uso sostenible de la biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt.
Link, A., de Luna, A. G., Alfonso, F., Giraldo-Beltran, P. y Ramirez, F. (2010). Initial effects of fragmentation on the density of three neotropical primate species in two lowland forests of Colombia. Endangered Species Research, 13, 41-50. https://doi.org/10.3354/esr00312
Losey, J. y Vaugham, M. (2006). The economic value of ecological services provided by insects. Bioscience, 56, 311-323. https://doi. org/10.1641/0006-3568(2006)56[311:TEVOES]2.0.CO;2
Louzada, J. y Carvalho, P. (2009). Utilisation of introduced Brazilian pastures ecosystems by native dung beetles: diversity patterns and resource use. Insect Conservation and Diversity, 2, 45-52. https://doi.org/10.1111/j.1752-4598.2008.00038.x
Louzada, J., Lopes, F. y Vaz-de-Mello, F. (2007). Structure and composition of a dung beetle community (Coleoptera, Scarabaeinae) in a small forest patch from Brazilian Pantanal. Revista Brasileira de Zoociencias, 9(2), 199-203. https://periodicos.ufjf.br/index.php/zoociencias/article/view/24102
Louzada, J., Lima, A., Mataveli, R, Zambaldi, L. y Barlow, J. (2010). Community structure of dung beetles in Amazonian savannas: role of fire disturbance, vegetation and landscape structure. Landscape Ecology, 25(4), 631-641. https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs10980-010-9448-3
McGeoch, M. A, Van Rensburg, B. T. y Botes, A. (2002). The verification and application of Bioindicators: A case study of dung beetles in a Savanna ecosystem. Journal of Applied Ecology, 39, 661-672. https://doi.org/10.1046/j.1365-2664.2002.00743.x
Minorta-Cely, V. y Rangel-Ch., J. O. (2014). Clima de la Orinoquía colombiana. En J. O. Rangel-Ch (Ed.), Colombia Diversidad Biótica XIV. La región de la Orinoquía de Colombia (pp. 153-206). Bogotá, D.C., Colombia: Universidad Nacional de Colombia - Instituto de Ciencias Naturales.
Medina, C. A. y Pulido, L. A. (2009). Escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeinae) de la Orinoquía colombiana. Biota Colombiana, 10(1 y 2), 55-62. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=49115088004
Morón, M. A. (2003). Atlas de los escarabajos de México (Coleoptera: Lamellicornia Vol 2). México: Argania.
Navarrete, D. y Halffter, G. (2008). Dung beetle (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) diversity in continuous forest, forest fragments and cattle pastures in a landscape of Chiapas, Mexico: the effects of anthropogenic changes. Biodiversity Conservation,17, 2867-2898.
Nichols, E., Larsen, T., Spector, S., Davis, A. L., Escobar, F., Favila, M. E, Vulinec, K. & The Scarabaeinae Research Network. (2007). Global dung beetle response to tropical forest modification and fragmentation: A quantitative literature review and meta-analysis. Biological Conservation, 137, 1-19. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2007.01.023
Nichols, E., Spector, S., Louzada, J., Larsen, T., Amézquita, S., Favila, M. E. & The Scarabaeinae Research Network. (2008). Ecological functions and ecosystem services provided by Scarabaeinae dung beetles. Biological Conservation, 141, 1461-1474.https://doi.org/10.1016/j.biocon.2008.04.011
Nichols, E., Gardner, T., Peres, C., Spector, S. & The Scarabaeinae Research Network. (2009). Co-declining mammals and dung beetles: an impending ecological cascade. Oikos, 118, 481-487. http://dx.doi.org/10.1111/j.1600-0706.2008.17268.x
Noriega, J. A., Camero, E., Arias-Buritica, J., Pardo-Locarno, L. C., Montes, J. M., Acevedo, A. A., Esparza, A., Murcia, B., García, H. y Solis, C. (2015). Grado de cobertura del muestreo de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) en Colombia. International Journal of Tropical Biology, 63, 97-125. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=44933764009
Noriega, J. A. y Fagua, G. (2009). Monitoreo de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en la región neotropical. En A. Acosta, G. Fagua y A. M. Zapata (Eds.). Técnicas de Campo en Ambientes Tropicales, manual para el monitoreo en ecosistemas acuáticos y artrópodos terrestres (pp. 165-188). Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia.
Noriega, J. A., Palacio, J. M., Monroy-G., J. D. y Valencia, E. (2012). Estructura de un ensamblaje de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeinae) en tres sitios con diferente uso del suelo en Antioquia, Colombia. Actualidades Biológicas, 34(96),43-54. https://revistas.udea.edu.co/index.php/actbio/article/view/14241
Noriega, J. A., Realpe, E. y Fagua, G. (2007). Diversidad de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en un bosque de galería con tres estadios de alteración. Universitas Scientiarum, 12, 51-63. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=49912104
Otavo, S. E., Parrado-Rosselli, A. y Noriega, J.A. (2013). Superfamilia Scarabaeoidea (Insecta: Coleoptera) como elemento bioindicador de perturbación antropogénica en un parque nacional amazónico. Revista de Biología Tropical, 61(2), 735-752.https://www.scielo.sa.cr/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0034-77442013000300019
Rangel-Ch, O. y Minorta-Cely, V. (2014). Tipos de vegetación de la Orinoquía colombiana. En J. O. Rangel-Ch (Ed.), Colombia Diversidad Biótica XIV. La región de la Orinoquía de Colombia. Bogotá, Colombia: Universidad Nacional de Colombia -Instituto de Ciencias Naturales.
Romero, M., Cabrera, E. y Ortiz, N. (2008). Informe sobre el estado de la biodiversidad en Colombia 2006-2007. Bogotá, D.C. Colombia: Instituto de Investigación Alexander von Humboldt.
Stevenson, P. R. y Aldana, A. M. (2008). Potential effects of Ateline extinction and forest fragmentation on plant diversity and composition in the western Orinoco basin, Colombia. International Journal of Primatology, 29(2), 365-377. https://doi.org/10.1007/s10764-007-9177-x
Vaz-de-Mello, F. Z., Edmonds, W. D., Ocampo, F. C. y Schoolmeesters, P. (2011). A multilingual key to the genera and subgenera of the subfamily Scarabaeinae of the New World (Coleoptera: Scarabaeidae). Zootaxa, 2854, 1-73. https://www.mapress.com/zootaxa/2011/f/zt02854p073.pdf
Viña, A. y Cavelier, J. (1999). Deforestation rates (1938–1988) of tropical lowland forests on the andean foothills of Colombia. Biotropica, 31, 31-36.
Vulinec, K. (2000). Dung beetles, monkeys and conservation. The Florida Entomologist, 3, 229-241. http://doi.org/10.2307/3496341
Vulinec, K., Lambert, J. E. y Mellow, D. J. (2006). Primate and dung beetle communities in secondary growth rain forests: Implications for conservation of seed dispersal systems. International Journal of Primatology, 27, 855-879. https://link.springer.com/article/10.1007/s10764-006-9027-2
0
0
pdf
FLIP
